Родилась 9 декабря 1962 года в городе Бэдфорд, штат Нью Йорк, США. Ее мать, актриса Грэйс Валле, и отец, банкир Мур Петерс Хаффман, не считая Фелисити имели еще шестерых дочерей и одного сына. Это, однако, не помешало им развестись, когда Фелисити был всего год отроду. С тех пор будущая актриса росла с матерью.
Фелисити Хаффман начала свою карьеру в театре в начале восьмидесятых, она выступала во многих постановках и со временем стала востребованной на сцене. В 1988 году она дебютировала на «Бродвее» в главной роли в постановке «Speed the Plow ». В том же году она начала карьеру в кино, она снялась в ролях второго плана в фильмах «Всё меняется» и «Сладкая фабрика». Она также не оставляла работу в театре. В 1990 году она снялась в фильме «Изнанка судьбы», она сыграла роль Мини, назойливой и пытающейся пойти до правды в расследовании дела об убийстве.
В 1991 году она сыграла свою первую главную роль на телевидении в мини-сериале по роману Стивена Кинга «Золотые годы». В следующем году она появилась в фильме «Зыбучие пески: Нет выхода», где ее партнером выступил Дональд Сазерленд, сериале «Ворон», телефильмах «Человеческий фактор », « Водяной мотор» и «Сердце справедливости». Она снялась в сериале «Закон и порядок (телесериал)» в 1992 и 1997 годах, была приглашенной актрисой в шоу «Секретные материалы (телесериал)» в 1993, а также в сериалах «Завтра наступит сегодня», «Надежда Чикаго» и снялась в главной роли в мини-сериале «Сказки на ночь». В 1994 и в 1995 годах она получила престижную театральную премию «Obie» за роль в пьесе «Криптограммы».
В период между 1995 и 1998 годами она снялась в фильмах «Хакеры», «Преступный мир » и «Испанский узник». С 1998 по 2000 год она играла одну из главных ролей в высоко оцененным критиками сериале «Ночь спорта», она получила ряд премий и номинаций, в том числе и «Золотой глобус».
После завершения сериала она родила своего первого ребенка и вернулась к работе. Она сыграла главную роль в неоднозначной постановке о близости женщин в 19 веке «Boston Marriage» и других театральных постановках. Она также с начала девяностых является преподавателем актерского мастерства в собственной независимой академии. В 2001 году она сделала пилот сериала «Сердечный департамент » для канала «CBS», но канал решил ограничится телефильмом. В тот же год она сыграла вместе с Мэр Уиннингэм в телефильме «Быстрое решение » и была приглашенной звездой в сериале своего друга Аарона Соркина «Западное крыло». В 2002 году она сыграла роль Леди Берт Джонсон в «HBO» фильме «Путь к войне», появилась в камео в фильме «Дверь в дверь» и снялась в сериале « Женский клуб».
В 2003 году она сыграла главную роль женщины-наркомана в мини-сериале «Showtime» «Развал» и снималась в десятом и одиннадцатом сезонах ситкома «Фрейзьер». В начале 2004 года она снялась в фильмах «Модная мамочка», «Обратимые ошибки», «Рождество с неудачниками » и в мини-сериале «Окружной прокурор», в роли Шарлотты Эллис.
С 2004 года Хаффман играет роль Линетт Скаво в телесериале «Отчаянные домохозяйки», за выступление в шоу она получила множество наград и номинаций, она выиграла «Эмми» в 2005 году и Satellite Award, премию « Гильдии киноактёров США» в 2006 и ряд других.
В 2005 году выходит независимый фильм «Трансамерика», после которого актриса стала признана непревзойденным профессионалом в широкой публики. Она получила множество наград и номинаций. В 2006 году она выиграла «Золотой глобус» в категории «Лучшая женская роль в драме» и была номинирована на «Оскар». Она получила престижную независимую премию «Независимый дух».
После успеха фильма «Трансамерика» актрису стали приглашать на главные роли в кино, она сыграла в драмеди «Крутая Джорджия» в 2007 году и высоко оцененной критиками независимой драме «Фиби в стране чудес» 2008 года. Хаффман также заявила что планирует вернутся на «Бродвей» в ближайшее время.
Хаффман осенью 2010 года представила публики свой фильм «Листер», который стал ее дебютом в качестве режиссера и автора. В 2011 году она появится на большом экране в главной роли в фильме «Возвращение в Сорренто», снятым по одноименному роману Дон Пауэлл 1932 года и адаптированным Дэвидом Мэметом вместе с мужем Уильмом Мэйси а также в фильме «Не оставляй попыток».
Хаффман состоит в браке с актером Уильмом Мэйси, от брака с которым у неё две дочери: София Грэйс, рожденная 1 августа 2000, и Джорджия Грэйс, рожденная 14 марта 2002.Вышла замуж за Уильяма 6 сентября 1997 года. До этого они встречались более 15 лет.